球队的前身是甲府足球俱乐部，1965年成立。主场馆是小濑运动公园竞技场。球队的名字由来Ventforet是法语的风（vent）和林（forêt），是日本著名军事人物武田信玄当时所使用的军旗风林火山。
甲府风林在2005年日乙拿下季军，并于升降级附加赛面对柏太阳王，第一回合主场2-1逆转胜，第二回合客场更成为巴西人Baré的个人秀，单场狂进6球率队以2-6再下一城，合计8-3双杀对手，队史首次首次升级到日甲。
不过，尽管甲府风林升上日甲，球队实力不上不下让他们成为一段时间的“升降机”，球队在日甲比赛期间一直徘徊于降级区边缘，鲜有在联赛取得高排名。
2006年，日甲初体验拿下第15名与42分（队史日甲最高分，高出降级区15分）保级，2007年即以第17名遭到降级。
2009年，甲府风林拿下队史日乙最高的97分，但以1分差屈居殿军无缘升级。2010年，拿下日乙亚军再度升级，但2011旋即以第16名惨遭降级。
2012年，甲府风林拿下日乙冠军，第3次升级。这一次他们撑得比较久，2013年拿下第15名与35分（高出降级区10分），2014年则在季尾发力才以日甲第13名（队史最佳名次）保级，2015年一度陷入开季8战1胜7负的地狱开局但最终仍以第13名完成脱逃，2016年以1分差再度低空飞过，直到2017年以1分差苦吞第3次降级。
2019年，甲府风林以日乙第5名进入升级附加赛，但以1-1无法战胜殿军德岛漩涡出局。
2020年，甲府风林拿下日乙殿军，2021年更拿下日乙季军，但这2年因COVID-19影响而没有升降级附加赛。
2022年，甲府风林在日乙表现不佳，距离降级区仅有6分之遥，然而在天皇杯上演奇迹，连续击败5支J1球队，最后于决赛对上广岛三箭，在法定时间里双方打平1-1，其后在互射点球阶段以5-4击败广岛，奇迹夺得俱乐部史上首个杯赛锦标，亦是天皇杯百年史上第2支非顶级联赛球队夺标，创下历史记录[1][2]，并同时获得翌年亚足联冠军联赛分组赛门票。
在2023–24年亚足联冠军联赛，甲府风林在分组赛先后力压墨尔本城、武里南联及浙江队最终以小组首名晋级十六强淘汰赛，在十六强淘汰赛阶段最终被K联赛1的蔚山现代被淘汰出局。
排名
队伍查论编
赛
胜
和
负
得
失
差
分
获得资格
VEN
MEL
ZJI
BUR
1
甲府风林
6
3
2
1
11
8
+3
11
晋级十六强
—
3–3
4–1
1–0
2
墨尔本城
6
2
3
1
8
6
+2
9
0–0
—
1–1
0–1
3
浙江
6
2
1
3
9
13
−4
7
2–0
1–2
—
3–2
4
武里南联
6
2
0
4
9
10
−1
6
2–3
0–2
4–1
—
资料来源：AFC排名规则：排名准则